Das Gebäude wurde um 1860 im Auftrag des Kaufmanns Albrecht Troost nach den Plänen des Bonner Architekten und Universitätsbauinspektors August Dieckhoff im klassizistischen Stil erbaut. Troost verkaufte das Gebäude 1868 an den Kaiserlichen Russischen Staatsrat Leopold Koenig. In dessen Auftrag wurde das Anwesen 1878 durch den Architekten Otto Penner umgebaut und erweitert. Bis heute ist dieses Erscheinungsbild im Wesentlichen erhalten geblieben. Der umgebende 50.000 Quadratmeter große Landschaftspark wurde 1888 von dem Hamburger Gartendirektor Rudolph Philipp Christian Jürgens angelegt.

Im Jahr 1899 erwarb der Geheime Kommerzienrat Rudolf Hammerschmidt, der in St. Petersburg in der Baumwollindustrie zu einem Vermögen gekommen war, das Haus mit Grundstück und bezog die Villa zwei Jahre später. Seinerzeit galt die Villa Hammerschmidt als ein gesellschaftlicher Mittelpunkt Bonns. Nach dem Tod Hammerschmidts kaufte sein Schwiegersohn, Ernst Poensgen, 1928 das Anwesen und ließ die Villa verpachten und in Wohnungen aufteilen. Der Name "Hammerschmidt" blieb erhalten, doch die gesamte Kunstsammlung und das Mobiliar wurden versteigert.

Nach dem Zweiten Weltkrieg, den die Villa Hammerschmidt unbeschadet überstand, wurde sie 1945 von den alliierten Besatzungsmächten beschlagnahmt.

Amtssitz des Bundespräsidenten

Am 5. April 1950 erwarb die Bundesrepublik Deutschland den Grundbesitz, bestehend aus der Villa, den Nebengebäuden und dem Park, von den Erben Rudolf Hammerschmidts. Der Deutsche Bundestag bestimmte die Villa Hammerschmidt zum Amtssitz des deutschen Staatsoberhauptes.

Ende 1950 bezog Theodor Heuss als erster Bundespräsident seinen Amts- und Wohnsitz in der Villa, und am 4. Januar 1951 fand dort der erste Neujahrsempfang des Bundespräsidenten statt. Heuss ließ die Villa Hammerschmidt gründlich renovieren. Dabei verschwanden die beiden auffälligen Turmaufbauten. Während sich die Aufteilung der Innenräume kaum verändert hat, ist von der ursprünglichen Einrichtung wenig erhalten geblieben. Auch in den folgenden Jahrzehnten wurde das Gebäude mehrfach umgebaut und restauriert.

Nach Bundespräsident Heuss nutzten auch die Bundespräsidenten Heinrich Lübke, Gustav Heinemann, Walter Scheel, Karl Carstens, Richard von Weizsäcker und Roman Herzog die Villa Hammerschmidt als Amts- und teilweise auch als Wohnsitz.

Seit 1994 ist die Villa Hammerschmidt der Bonner Amtssitz des Bundespräsidenten. Heute ist die Villa in Bonn Ort für Begegnungen, Veranstaltungen und Gespräche des Bundespräsidenten mit Gästen aus dem In- und Ausland.